Cuando el emperador Constantino proclamó la libertad de todas las religiones, los cristianos podrían finalmente dotarse de edificios adecuados para la celebración de su culto. Los primeros lugares para ser elegidos para la construcción de basílicas cristianas fueron los ya conocidos como un lugar de veneración de reliquias de los santos, sobre todo Pedro y Pablo.

Antes de la realización de las excavaciones arqueológicas del siglo XX se creía que el Papa Cleto (siglo I) había construido una cámara superior, o en la memoria por encima de la cripta. Esta cámara superior se convertiría en un liugar sagrado para los cristianos durante las persecuciones y fue protegido evitando que sea destruido. Con el fin de conservarlo, se le daría a la basílica una característica única y sólo el ábside y se creo en la Capilla de Confesiones debajo. Según la tradición, la primera basílica de San Pedro en el Vaticano (construido por el emperador Constantino I en el siglo IV y consagrada por el Papa Silvestre I en el año 326) fue diseñado sobre la ubicación exacta de la tumba de Pedro que coincidió con el altar mayor. Y en todas las etapas de enriquecimiento, extensión y posterior reconstrucción, se conservaron la orientación.

La construcción de la basílica, el Circo de Nerón, a los pies de la colina del Vaticano, dio lugar a una impresionante obra de excavación y la adaptación del suelo. Un lado del Circo era una necrópolis, todavía en uso en el siglo IV. Los techos de las tumbas estaban sin techo y la necrópolis fue enterrado, convirtiéndose así en una base sólida para la fundación de la basílica. La decisión fue tomada por el propio emperador, dados los vínculos sagrados que prohibían la manipulación (incluyendo el entierro) de un cementerio. Se cree que Constantino (que poseía el título de pontífice máximo de la religión romana) obtuvo el apoyo del papa Silvestre, que tiene de su lado también una fuerte tradición bastante y compartida por no dejar de considerar alternativa plausible.

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